The Legend of Spyro: Dawn of the Dragon ist ein Action-Adventure im Fantasy-Stil ab 12 Jahre. In diesem Teil erwachen Spyro, Cynder und Sparx aus einem dreijährigen Frostschlaf. Durch ein magisches (Hals)band, welches vom Dunkelmeister (Malefor) erschaffen wurde, verbunden, müssen die beiden den Dunkelmeister besiegen. Dabei stellt sich heraus, dass Malefor der erste lila Drache ist. Spyro und Cynder werden direkt nach ihrem Erwachen von unbekannten Feinden verschleppt.
Das Spiel fährt anschließend mit einer Art Gladiatorenkampf fort, bei dem Spyro und Cynder gegen einen beschworenen Golem kämpfen müssen und kurz darauf das Halsband teilweise zerstören. Mit Hilfe von Sparx und Jäger gelingt ihnen die Flucht durch die Katakomben. Dabei werden sie erneut von dem riesenhaften Golem angegriffen, zerstören aber dessen Hand.
Spyro und Cynder müssen sich nun bis zur Drachenstadt durchkämpfen, in der sie auf Ignitus und die anderen Drachen treffen. Nachdem die von den dunklen Truppen belagerte Stadt verteidigt wurde, bereiten die Drachen einen Feldzug gegen die Armeen des Dunkelmeisters vor. In der Drachenstadt greift der Golem erneut Spyro und Cynder an, diesmal mit einer aus Trümmerteilen erstellten neuen Hand.
Am Ende des Kampfes zerstören sie die beiden dunklen Kristalle am Kopf des Golems und vernichten ihn so. Im weiteren Verlauf beschließt Spyro, sich Malefor zu stellen und ihn endgültig zu besiegen. Cynder folgt ihm, um ihm weiterhin zu helfen. Ignitus und Terrador bringen die beiden zu einem Damm nahe der Grenze zum Verbrannten Land, dem Reich Malefors. Bei dem Damm begegnen sie dem Zerstörer, einer gigantischen, monströsen Kreatur, die von Malefor erschaffen wurde, um die Welt zu zerstören.
Durch den von Spyro und Cynder herbeigeführten Bruch des Dammes kann der Zerstörer lange genug in den Wassermassen festgehalten und fast besiegt werden. Nach kurzer Zeit hat sich der Zerstörer jedoch wieder erholt und kann, trotz seines zerstörten Herzens, seinen Weg fortsetzen.
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