Sly 3 ist ein klassisches Platformgame mit Jump and Run ab 6 Jahre. Wie in Sly 2: Band of Thieves kann der Spieler hier neben Sly auch seine anderen Freunde lenken, von denen jeder andere Fähigkeiten hat. Sly und Murray können noch fast alle Bewegungen einsetzen, Bentleys Fähigkeiten sind trotz Rollstuhl erweitert worden und er kann nun z. B. mehrere Sprünge hintereinander machen. Murray kann aber jetzt die Kugelgestalt einsetzen und Gegner beim Festhalten Wertsachen aus der Tasche schütten. Der Guru kann sich vor allem in tote Gegenstände verwandeln, um sich zu verstecken, kann er aber nicht kämpfen. Auch Carmelita Fox ist in einigen Missionen steuerbar. Sie kann gut springen, aber sie kann nicht in Sicht gehen, da sie keinen Sichtkommunikator hat. In diesem Spiel gibt es außerdem keine Flaschen mit Kombinationshinweisen mehr, da die Kombination des Safes auf dem Bild steht, hinter dem er versteckt ist.
Dem Spiel lag erstmals eine 3D Brille aus Pappe mit roten und blauen Farbfiltern bei. Einige besondere Passagen im Spiel sind somit in 3D spielbar.
Nachdem Sly nun endlich Ruhe vor der Robotereule Clockwerk hat, muss er sich seinem nächsten Abenteuer stellen und den Coopertresor auf der Insel Kaine Island (die von Dr. M besetzt wurde) öffnen. Hierbei braucht er die Hilfe von wahren Meisterdieben, zu denen neben seinen Freunden Bentley und Murray, nun auch noch Ex-Fälscher Dimitri, ein australischer Guru, RC-Spezialistin Penelope und Slys früher Erzfeind, der Pandakönig zählen. Wie üblich darf auch Carmelita Fox nicht fehlen. Nach dem großen Finale und dem Tod von Dr. M (er wird unter dem einstürzenden Cooper-Tresor begraben) spielt Sly Carmelita vor, dass er sein Gedächtnis verloren hat, damit sie einigermaßen normal zusammen sein können.
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